Plantas que acumulan metales, su importancia. Leucocroton havanensis Borhidi hiperacumuladora de níquel

Metal accumulating plants, their importance. Nickel hyperaccumulator Leucocroton havanensis Borhidi

 Para el Cu y el Co se definió inicialmente un valor superior a 1 000 µg g-1, como para el Ni, de acuerdo con valores obtenidos a partir de especies que crecen en la República Democrática del Congo. Estos valores no se pudieron confirmar en estudios más recientes y el error se atribuyó a la presencia de polvo en las muestras vegetales, por lo que se consideró que este valor era muy alto para definir la hiperacumulación de Cu (Faucon et al., 2007). La identificación de especies hiperacumuladoras de Co ha presentado una dificultad similar a la del Cu y por ello se estableció el valor de 300 µg g-1 para ambos metales (Krämer, 2010).

La hiperacumulación de Zn se estableció para plantas que superen el valor de 10 000 µg g-1 (Baker y Brooks, 1989), pero esos mismos autores consideraron años más tarde que el valor era indebidamente restrictivo (Reeves y Baker, 2000). Para el Zn, un elemento que se encuentra normalmente a concentraciones entre 50-500 µg g-1, una concentración de 3 000 µg g-1 es más que notable y merecedora de ser tomada para establecer la hiperacumulación de este metal (Krämer, 2010).

El Mn se acumula en varias especies del género Maytenus, algunas que crecen en suelo formado sobre rocas ultramáficas en Nueva Caledonia acumulan más de 10 000 µg g-1 de Mn (Jaffré, 1977). En un inicio, estas especies se clasificaron como hipermanganesoforas lo que suponía 1 000 µg g-1 como criterio para la hiperacumulación del metal, pero los autores consideraron10 000 µg g-1 como la concentración umbral para este criterio (Baker y Brooks, 1989).

La hiperacumulación de Cd se informó por primera vez en la especie Thlaspi caerulescens J.Presl y C.Presl (ahora Noccaea caerulescens F.K.Mey). La tendencia de esta especie a hiperacumular Cd varía ampliamente entre las poblaciones (Lombi et al., 2001; Assuncao et al., 2003; Roosens et al., 2003). La inmensa mayoría de los suelos naturales ricos en Cd (suelos de tipo Calamina) son también ricos en Pb y Zn. Por lo tanto, muchas de la hiperacumuladoras de Cd también hiperacumulan Zn o al menos son tolerantes a este metal; lo mismo sucede con el Pb. La especie Arabis paniculata Franch. de China acumula 20 800 µg g-1 de Zn, así como 2 300 µg g-1 de Pb y 434 µg g-1 de Cd (Tang et al., 2009).

Varias especies acumulan concentraciones superiores a 1 000 µg g-1 de Pb en la materia seca de sus hojas, lo mismo en su hábitat que en solución nutritiva, como el ecotipo de N. caerulescens que crece en poblaciones al sur de Francia, (Mohtadi et al., 2012). Concentraciones foliares muy altas se detectaron en Brassica juncea (L.) Czern. y Brassica carinata A. Braun, mediante la aplicación de sustancias movilizadoras y que forman complejos de Pb, como el EDTA (ácido etilendiaminotetraacético) y el EDDS (ácido etilendiamino-N, N'-disuccínico), tanto en solución nutritiva como en suelo tratado con los agentes quelantes (Vassil et al., 1998). Esta técnica se denomina “Fitoextracción in situ inducida por quelantes”, es excesivamente cara para la aplicación a gran escala y genera problemas medioambientales serios. Los agentes quelantes que se han utilizados movilizan el Pb y provoca su lixiviación, por lo que contaminan las aguas subterráneas y los suelos circundantes, lo que generó un escenario de contaminación casi imposible de controlar (Chaney et al., 2007).

No existen evidencias claras de la hiperacumulación de Cr en las plantas. Este metal generalmente no tiene una alta biodisponibilidad en el suelo, y por tanto existe una baja absorción potencial para las plantas. Varias especies se han informado como hiperacumuladoras de Cr, Leersia hexandra Sw. (Zhang et al., 2007) y Spartina argentinensis Parodi (Redondo-Gómez et al., 2011). Los valores de Cr detectados en las muestras diferían mucho entre los sitios y las plantas, lo que indica una posible contaminación de la superficie o la incapacidad de eliminar la contaminación superficial durante el análisis. Sobre la base de las bajas concentraciones de Cr en las plantas, tanto en suelos no metalizados (<1 µg g-1) como en los ultramáficos (<50 µg g-1), se propuso establecer el criterio de 300 µg g-1 para el estado de hiperacumulación (van der Ent et al., 2013).

 La hiperacumulación de Ni por las plantas

A pesar de que el término “hiperacumulador” se estableció muchos años después, la primera especie hiperacumuladora de Ni (Alyssum bertolonii Desv.) se identificó en Italia a mediados del siglo pasado (Minguzzi y Vergnano, 1948). A partir de ese año se han identificado en el mundo 532 especies, que pertenecen a 130 géneros de 52 familias botánicas. La presencia de hiperacumuladoras de Ni se ha informado por varios países como: Nueva Caledonia (65), Turquía (59), Brasil (30) y Malasia (24), entre otros (Reeves et al., 2017). Cuba es el país con el mayor número de hiperacumuladoras de Ni con 130 especies. Las primeras especies cubanas informadas en la literatura son Leucocroton flavicans Müll. Arg. y Buxus flaviramea (Britton) Mathou (Berazaín, 1981). Posteriormente se informaron 128 nuevas especies pertenecientes a las familias Euphorbiaceae (38), Phyllanthaceae (24), Asteraceae (21), Buxaceae (16), Rubiaceae (10), Myrtaceae (6), Tiliaceae (5), Clusiaceae (4), Ocnaceae (2), Acanthaceae (1) y Oleaceae (1). La mayoría de estas especies solamente crecen en suelos formados sobre roca ultramáfica (“serpentina” obligadas) o también desarrollarse en otros tipos de suelo (“serpentina” facultativas) sin hiperacumular el metal (Reeves et al., 1996, 1999).

La familia Euphorbiaceae en Cuba está representada por 251 especies distribuidas en 37 géneros y 137 de ellas son endémicas (Greuter y Rankin Rodríguez, 2016). Esta familia agrupa la mayor cantidad de hiperacumuladoras en la isla y el género más representativo es Leucocroton, donde las 26 son hiperacumuladoras (Jestrow et al., 2010). Veinte especies superan el 1 % de Ni en sus hojas, lo que permite identificarlas como hiperniqueloforas y L. havanensis hiperacumula aproximadamente 20 000 µg g-1 de Ni en sus hojas (Reeves et al., 1996).

 Importancia fisiológica y ecológica del Ni en las plantas

El Ni es un nutriente esencial para las plantas superiores y desde 1970 se identificó como cofactor de la enzima ureasa en las plantas. La urea es una sustancia que se genera a partir del metabolismo celular y resulta tóxica a altas concentraciones (Fishbein et al., 1976). Tres rutas metabólicas sintetizan urea en las plantas superiores. Esta sustancia es un producto de la actividad de la arginasa mitocondrial en el ciclo de la ornitina. Por otra parte, las ureidas constituyen la principal reserva de nitrógeno en la familia Fabaceae, el ácido alantoínico se transloca de la raíz a los brotes y allí se hidroliza a glioxalato y urea mediante la actividad de la alantoicasa. También se identificó la síntesis de urea en la ruta metabólica de la canavanina, un aminoácido no proteico presente en el género Canavalia y en Soya (Glycine max L.) (Dixon et al., 1975; Welch, 1981).

La deficiencia del Ni disminuye la capacidad de desarrollar semillas viables en cebada (Hordeum vulgare L.), debido al insuficiente crecimiento del embrión. En estas plantas, la raíz del embrión crece pobremente o incluso permanece sin desarrollo alguno. Además se han informado muchas anomalías en el desarrollo del endospermo debido a la disminución de la actividad de las deshidrogenasas (Brown et al., 1987). La disminución de la actividad de la ureasa provoca la acumulación de urea hasta niveles tóxicos, que a su vez afecta la formación del embrión y retarda la germinación de la semilla en A. thaliana (Zonia et al., 1995).

La función ecológica de la hiperacumulación de Ni en las plantas no se ha utilizado exhaustivamente, pero se ha especulado que pudiera ser una respuesta de tolerancia al metal, resistencia a la sequía, una estrategia competitiva e incluso una protección ante el ataque de bacterias, hongos y herbívoros. A pesar de la escasa información sobre el tema se demostró la inhibición total del crecimiento de Pseudomonas syringae Van Hall pv. maculicola M4 en hojas de N. caerulescens (1 400 µg g-1 de Ni). Esta bacteria es un patógeno natural de la especie y creció en plantas cultivadas en ausencia del metal (Fones et al., 2010). También se observó un alto porcentaje de mortalidad en larvas de Spodoptera exigua Hübner alimentadas con dietas artificiales que contenían Ni. El efecto del metal aumentó, de forma aditiva, cuando se combinó con Co y Cu, y de forma sinérgica cuando se combinó con Zn. El efecto del Ni combinado con compuestos orgánicos también aumentó de forma aditiva, cuando se combinó con Nicotina y polvo de semillas de Mostaza, y de forma sinérgica cuando se combinó con ácido tánico (Cheruiyot et al., 2015).

 Ligandos involucrados en la desintoxicación de metales pesados

La planta absorbe los iones metálicos a través de la raíz y los traslada por el xilema a los brotes, donde ocurren la desintoxicación y el almacenamiento en compartimentos celulares. Estos procesos ocurren mediante transporte, quelación y secuestración por ligandos orgánicos a nivel subcelular. Los potenciales ligandos se agrupan para su estudio en tres grupos principales: (1) donantes de oxígeno (carboxilatos: malato, citrato, malonato, succinato y oxalato); (2) donantes azufre (metalotioneinas y fitoquelatinas) y donantes de nitrógeno (aminoácidos) (Clemens, 2001). El acomplejamiento de los metales con estos ligandos disminuye la actividad de los iones libres y así se reduce la toxicidad; posteriormente se localizan en el apoplasto (Vázquez et al., 1992), se confinan en las vacuolas de las células epidérmicas o se unen a la pared celular (Krämer et al., 2000).

Los ligandos tienen una función muy importante en la disminución del efecto nocivo de los iones metálicos libres en la célula, la especificidad del ion por el ligando está muy influenciada por el pH. El Ni parece estar asociado a moléculas polares de baja masa molecular (aminoácidos y ácidos orgánicos) y no a moléculas de alto peso molecular como las fitoquelatinas y metalotioneínas. A pH ácido, los ácidos orgánicos son mejores agentes quelantes de Ni que los aminoácidos, pero si el pH aumenta, también aumenta la competencia por el aminoácido y desplaza a los ácidos orgánicos (Homer et al., 1997).

Las fitoquelatinas son polipéptidos sintetizados por la fitoquelatina sintasa a partir del glutatión (Grill et al., 1987) y son además análogos funcionales de las metalotioneínas, proteínas de bajo peso molecular ricas en cisteína, que tienen la función en varias especies vegetales de neutralizar el efecto del Cd en las células (Wagner y Trotter, 1982).

 Leucocroton havanensis

L. havanensis es una especie hiperacumuladora de Ni endémica de Cuba. Esta planta habita en el matorral xeromorfo espinoso sobre “suelo serpentina” (cuabales) de las áreas protegidas “La Coca”, provincia La Habana y “Lomas de Galindo” en la provincia Mayabeque (Reeves et al., 1999). El término “suelo serpentina”, que se utiliza ampliamente para definir el sustrato formado sobre roca ultramáfica, no existe como tipo de suelo. Aunque se caracteriza por contener la roca serpentinita (láminas verde-azules), suelen ser ferríticos y ferralíticos rojos (Lewis et al., 2006). La naturaleza química extrema de estos suelos metalíferos, debido a las altas concentraciones de Ni, Cr, Co, Mn, Mg y Fe, y las bajas concentraciones de nutrientes esenciales para el crecimiento de las plantas como N, P, K y Ca, hacen que estas áreas alberguen una flora característica con un alto número de especies endémicas (Borhidi, 1988). Las 26 especies identificadas en el género Leucocroton son hiperacumuladoras de Ni, mientras que las especies cercanas Lasiocroton microphyllus y Lasiocroton leprosus Jestrow (antes Leucocroton microphyllus (A. Rich.) Pax y Hoffm. de Cuba y Leucocroton leprosus Willd Pax y Hoffm. de Haití) no hiperacumulan el metal.

L. havanensis es una especie clasificada como amenazada en la Lista Roja de la Flora de Cuba (González Torres et al., 2016), debido a la reducción del tamaño de sus poblaciones y a que su hábitat se ha modificado por la acción del hombre. En el área que hoy ocupan ambas reservas ecológicas, se construyó una presa y alrededor de ella habita una población rural que realiza actividades agrícolas y ganaderas. Varios taxones introducidos (invasoras) compiten por el espacio como el Marabú (Dichrostachys cinerea (L.) Wight y Arn.) y el Weiler (Mimosa pellita Kunth ex Willd.), entre otros (Herrera Oliver et al., 1987).

 Clasificación taxonómica

Leucocroton havanensis Borhidi; Eukaryota; Viridiplantae; Streptophyta; Embryophyta; Tracheophyta; Spermatophyta; Magnoliophyta; eudicotyledons; core eudicotyledons; rosids; eurosids I; Malpighiales; Euphorbiaceae; Acalyphoideae; Adelieae; Leucocroton (Webster, 1975; Byng et al., 2016).

 Descripción botánica

Según la descripción original que aparece en la Flora de Cuba: Leucocroton havanensis Borhidi; Leucocroton flavicans Muell. Arg.; Leucocroton angustifolius Pax y Hoffm. – “Cuaba amarilla”. – Arbustos de hasta 5 m; pecíolo de 5-10 mm, canaliculado arriba; hojas lanceoladas a lineal-lanceoladas, agudas a mucronadas en el ápice, estrechas en la base, de 5 a 13 cm y 1- 2,5 de ancho, brillantes y finamente reticuladas, el nervio medio hundido en el haz, el envés blancuzco, estrellado-tomentoso y el nervio medio prominente. Flores masculinas aglomeradas en espigas cortas, pedunculadas; sépalos cuatro, triangulares tomentosos; estambres exertos, 10 ±; ovario rudimentario peloso; inflorescencia hermafrodita con 1 flor en la extremidad; sépalos lanceolados; estilos cortos, muy divididos; cápsula de 5 mm. – Cuabales: Matanzas, Habana – Endémica (León y Alain, 1953).

 CONCLUSIONES

  

REFERENCIAS BIBLIOGRÁFICAS